處境。”
在克里在校的第三年，凱里教授拜訪了克里，請他加入波士頓大學的模擬法庭代表隊。儘管克里百務纏身，他還是承諾優先加入代表隊。凱里回憶道：“他每天工作很長時間，是代表隊的傑出成員，認真細緻地為一些最高法院級的涉及複雜公共政治的案子準備口頭陳詞和書面陳詞。”
1976年初——五個月後克里就要畢業——克里成了米德爾塞克斯郡地方檢察官約翰·J。德羅尼的實習助理。5月24日畢業後，他接受了該所的全職起訴人工作，這又將揭開克里生活中新的一頁，隨後還會在這個年輕人的錦繡前程中寫下重重的一筆。克里決定做個律師，這讓他的許多好友不解。“大多數人都告訴過你當個律師是尼克松時代的流行。”羅納德·F。羅森布里斯說，他是克里的前助理和長期的籌款人兼顧問。“他們非常困惑民主黨人、宣傳改革進步的年輕人怎麼會倒退回去做出那樣的選擇。”
但是克里說，他的父親——在當外交官之前也是律師——促使他做出這樣的選擇。“父親告訴我學會如何辦案子是很了不起的事情。”克里回憶道，“我想成為一個出庭辯護律師。那是得到審判經驗的最好途徑。”數年以後，這段律師經歷將會增加這個“馬薩諸塞自由主義人士”的政治砝碼。
克里32歲時終於取得了出庭資格，克里說他經手了25～30個小案子，全都勝訴。他的第一個重罪案是一個強姦案子，被告人的辯護律師是波士頓著名的辯護律師威廉·霍曼斯。克里最終成功地將被告人繩之以法。“我很高興我在米德爾塞克斯郡從來沒有輸過一個案子。”
克里最終得到了政府部門的一份工作，儘管年薪僅有12 900美元。他和朱莉婭在牛頓的栗子山路花了10萬美元買了一處房子，離開了工人階級的洛厄爾，搬到了波士頓最令人羨慕的住宅區——而且這裡距克里的東劍橋辦公室相當近。1976年的新年前夕，這對夫婦的第二個女兒瓦娜莎出生了。
不到一個月，克里就被地方檢察官德羅尼提拔為第一助理檢察官，並被賦予招聘和解僱僱員的權力。該檢察院的許多助理都對克里的升遷憤憤不平，克里已經習慣這種感覺了——在他的一生中，他總是因為太過於突出搶眼或得到了他人垂涎的位置而招致他人的憤恨。第一次是被越戰老兵反戰組織（VVAW）中的成員排擠，然後遭到1972年他在預選中曾經擊敗的洛厄爾和勞倫斯市的政客誹謗，現在又是德羅尼助理們的嫉妒。克里離開學校還不到一年，但是他有某種明星氣質和媒體吸引力。地方最高檢察官德羅尼打算全力參加1978年的連任競選，克里則能夠幫助他。“這次提拔也震驚了我，”克里回憶道，“我的意思是我十分驚訝。德羅尼也打算參加改選（下一年的），他知道檢察院裡有些問題需要別人幫忙。”
德羅尼是一個老謀深算的政客，但卻不幸患上了肌萎縮性脊髓側索硬化症。儘管他的思維還很敏捷，可是他的言語和行動日漸遲緩了。1978年初，克里想如果德羅尼的病情讓他退出政壇，他就準備競選地方檢察官的職位。
同時，克里也在大刀闊斧地改革檢察院，使其更加現代，辦案效率更高，這也將幫助德羅尼參加改選。“約翰·克里事實上已經成了約翰·德羅尼依賴的左膀右臂。”彼得·W。阿格尼斯回憶道，他當時是檢察院的年輕律師，現在已經是高階法院的法官了。“克里給整個檢察院帶來了朝氣、活力和超凡的魅力。”
克里幫助募集了380萬美元的聯邦資金，並用這些錢招募人才，檢察院的職員已經增加到了原來的三倍，許多新職員都是女性。他還制定了一系列在當時算是革命性的辦公舉措：成立幾個特殊小組專門訴訟白領和有組織的犯罪，制定一套幫助強姦受害人和其他案件受害人以及證人的程式，制定一個專門用於優先審理的案子的系統。“有些人不喜歡這種現代的程式，不希望這種改變，他們顯然認為（比我）更有資歷，的確有一些比我資歷豐富的人，”克里說，“但我們最終改變了檢察院。”
到1977年夏末，克里展開了對麻省臭名昭著的黑幫頭子豪伊·溫特的調查，並最終讓他第一次被判有罪。豪伊·溫特因為威脅當地商人在俱樂部裡安裝黑幫擁有的賭博遊戲機，而被判兩個連續的九年徒刑。
除了執行行政權力外，克里也曾作為出庭辯護律師走上法庭，成功地使一件謀殺案和一件惡劣的強姦案昭雪，讓犯人得到應有的懲罰。羅伯特·巴頓是那件謀殺案的法庭指定的辯護律師，他後來成了一名審判官，他說克里“是我所見